Новикова. Ритмы ЭЭГ и когнитивные процессы

Ритмы ЭЭГ и когнитивные процессы

С. И. Новикова,
кандидат психологических наук, старший научный сотрудник,
Центр нейрокогнитивных исследований (МЭГ-центр), Московский городской
психолого-педагогический университет, Москва, Россия,
zvita@list.ru

Для изучения когнитивных процессов высокую ценность представляют работы, совмещающие в себе психологический подход с нейрофизиологическим. Такое построение исследования позволяет приблизиться к пониманию базовых механизмов различных когнитивных процессов, описать закономерности формирования этих механизмов в онтогенезе, исследовать причины различных когнитивных нарушений, разработать методы коррекции этих нарушений. Перспективным для изучения механизмов когнитивных функций представляется метод электроэнцефалографии (ЭЭГ). Это неинвазив-ный, безопасный, относительно дешевый метод исследования функционального состояния мозга. В характеристиках ритмов ЭЭГ, зарегистрированной при различных когнитивных нагрузках, отражаются процессы функциональной модуляции активности нейронных сетей коры, которые служат нейрофизиологической основой внимания, памяти и других когнитивных процессов. В статье представлен обзор работ, посвященных анализу динамики альфа- и тета-ритмов в различных состояниях бодрствования, приведено обоснование методологии функционально-регуляторного подхода к интерпретации «поведения» ритмов ЭЭГ.

Ключевые слова: электроэнцефалография (ЭЭГ), альфа-ритм, тета-ритм, амплитуда, память, внимание.

Для цитаты:

Новикова С. И. Ритмы ЭЭГ и когнитивные процессы [Электронный ресурс] // Психологическая наука и образование psyedu.ru. 2015. Т 4, № 1. С. 91—108. URL: http://psyjournals.ru/jmfp/2015/n1/76178.shtml (дата обращения: дд.мм.гггг).

For citation:

Novikova S. I. EEG rhythms and cognitive processes [Elektronnyi resurs]. Journal of Modern Foreign Psychology, 2015, vol. 4, no. 1. pp. 91—108. Available at: http://psyjournals.ru/en/jmfp/2015/n1/76188.shtml (Accessed: dd.mm.yyyy). (In Russ., Abstr. in Engl.)

1. ЭЭГ и функциональные состояния

Экспериментальное исследование соотношения биоэлектрической активности мозга человека с психическими процессами ведет начало от первых работ по регистрации электроэнцефалограммы (ЭЭГ) у человека. Начиная с публикаций Ханса Бергера, было замечено, что параметры альфа-ритма ЭЭГ испытывают влияние различных факторов, связанных с функциональным состоянием испытуемого. В частности, хорошо известно, что обработка информации о зрительном паттерне сопровождается депрессией затылочного альфа-ритма. Кроме того, установлено, что ритмическая альфа-активность блокируется при умственном усилии, однако альфа-ритм восстанавливается, если умственная активность продолжается [35]. Эта закономерность позволила заключить, что степень синхронизации затылочного альфа-ритма находится в обратной зависимости от уровня внимания/активации. Исследования с использованием методов нейровизуализации подтвердили это предположение, показав, что повышенная синхронизация альфа-ритма сопровождается снижением метаболизма в зрительной коре мозга [39].

Лидирующее положение в области исследований взаимосвязи ЭЭГ с когнитивными процессами у человека занимают работы, направленные на поиск взаимосвязей между ритмами ЭЭГ и процессами памяти и внимания.

2. Нейрофизиологические основы памяти

Предположение о связи ритмов ЭЭГ с процессами памяти вписывается в общую канву представлений о морфофункциональных основах памяти. Согласно гипотезе Дональда Хебба, многократное прохождение электрической активности по замкнутым цепям нейронов (реверберация) является физиологическим механизмом сохранения следа (энграммы) в кратковременной памяти и необходимым условием для перехода этого следа в долговременную память. Продолжаясь определенное время, реверберация приводит к консолидации — морфофункциональным и биохимическим изменениям в синапсах нейронного ансамбля [26]. Когда нужно извлечь информацию из долговременной памяти, латентная энграмма актуализируется лишь при обратном переводе «молекулярного кода» на уровень электрической активности. Доступ к информации, хранящейся в долговременной памяти, осуществляет некая предполагаемая контролирующая система, которая для обеспечения поиска информации по всем нейросетям памяти должна быть связана с корой многочисленными аксонными связями. Такими свойствами обладают базальные ганглии и таламус, который связан фактически со всеми областями коры [38]. Известно, что альфа-ритм ЭЭГ генерируется в таламо-кортикальных нейронных сетях [21; 32], а его амплитуда коррелирует с интенсивностью гемодинамического сигнала в таламусе [16; 23]. С учетом этих фактов можно прийти к предположению о связи альфа с долговременной памятью.

Тета-ритм ЭЭГ отражает активность корково-лимбических нейросетей [5; 20]. С активностью лимбической системы и прежде всего с гиппокампом многие авторы связывают процессы контекстного кодирования информации, т. е. интеграции актуальной полимодальной информации для сохранения в памяти новых эпизодов [4; 30]. Если гиппокамп на самом деле участвует в кодировании контекста, то следует ожидать, что существуют многочисленные двусторонние связи гиппокампа с ассоциативными зонами коры. Такие связи хорошо известны [11]. Также известно, что в процессе обработки новой информации синхронизируется лишь небольшой процент гиппокампально-корковых петель обратной связи [48]. Это может означать, что тета-активность возникает избирательно только в некоторых областях коры, в которых происходит кодирование новой информации или извлечение недавней информации из памяти. Наконец, было показано, что именно в гиппокампе происходит долговременная потенциация и что тета-активность индуцирует или, по крайней мере, усиливает ее [43]. Долговременная потенциация представляет собой длительное увеличение эффективности синаптической передачи и выступает в теории синаптической пластичности как основа механизмов обучения и памяти. Тот факт, что долговременная потенциация рассматривается как наиболее важный электрофизиологический коррелят процесса кодирования новой информации, подчеркивает возможную значимость гиппокампального тета для процессов эпизодической памяти. Тета-ритм также рассматривается как необходимый компонент системы контроля, обслуживающей процессы рабочей памяти [8].

3. Типы синхронизации ритмов ЭЭГ

Вольфганг Климеш и его коллеги изучали соотношение ритмов ЭЭГ с семантической и эпизодической формами долговременной памяти [3; 15; 45]. Исходным положением для исследований этой группы послужило предположение о том, что ритмическая активность мозга представляет собой базовую форму передачи информации в мозге и участвует в процессах памяти. Более конкретно, были сформулированы гипотезы: 1) альфа-ритм связан с семантическими процессами долговременной памяти; 2) тета-ритм отражает процессы эпизодической памяти.

Исследования группы В. Климеша проводились с использованием парадигмы связанной с событием синхронизации/десинхронизации, ССС/ССД (event related synchronization/event related de-synchronization). Связанная с событием (де)синхронизация отражает кратковременные (фазические) изменения функционального состояния мозга и измеряется как процент изменения мощности ЭЭГ в определенном частотном диапазоне во время выполнения задания по отношению к референтному интервалу, предшествующему предъявлению задачи. О синхронизации говорят, когда уровень мощности ЭЭГ увеличивается по сравнению с уровнем в референтном интервале, о десинхронизации — когда мощность уменьшается. Способ измерения ССС/ССД сходен с методом получения

вызванных потенциалов: в обоих случаях производится усреднение ЭЭГ по эпохам анализа, привязанным к однотипным событиям. При этом в парадигме ССС/ССД усредняют в данной частотной полосе на определенной стадии выполнения задачи модуль спектральной амплитуды ЭЭГ-сигнала или его мощность (квадрат амплитуды), т. е. исключают из рассмотрения фазу колебаний. При таком способе усреднения колебания ЭЭГ, не совпадающие по фазе в усредняемых эпохах, не обращаются в ноль по мере накопления эпох, а составляют определенную положительную величину, отражающую среднее значение мощности в данном наборе эпох.

В. Климеш предложил классификацию типов синхронизации ритмов в спонтанной ЭЭГ [27]. Первоначальная классификация, которая была впоследствии пересмотрена, включала общую и локальную синхронизацию. Примером синхронизации первого типа, отражающей «холостой ход» работы сенсорно-специфических зон коры, может служить классический альфа-ритм. Он лучше всего виден в ЭЭГ при условии покоя, а умственное усилие или внимание к какому-либо стимулу блокирует эту ритмическую активность. Генерализованная синхронизация альфа в покое означает, что миллионы корковых нейронов синхронно генерируют медленные дендритные потенциалы с одной и той же фазой и в сравнительно узком частотном диапазоне. Этот базовый феномен ЭЭГ указывает на отсутствие обработки информации. Депрессия (исчезновение) альфа-ритма при умственной активности означает, что прекращается глобальная синхронизация активности отдельных нейронных популяций, они начинают продуцировать дендритные потенциалы с различной фазой. Известно, что депрессия альфа-ритма указывает на активацию коры. Таким образом, общая десинхронизация ритма ЭЭГ сопровождает активную обработку сенсорной информации в соответствующих зонах коры, и, возможно, отражает кодирование информации для хранения в памяти.

На фоне общей десинхронизации ритма может наблюдаться локальная синхронная активность нейронов, относящаяся ко второму типу синхронизации. Так как обработка информации в мозге представляет собой распределенный процесс, при когнитивной активности большое количество распределенных нейронных ансамблей демонстрируют локальную синхронизацию. Этот феномен можно зарегистрировать при помощи микроэлектродов, однако на ЭЭГ из-за меньшего пространственного разрешения такое «поведение» клеточных ансамблей часто выглядит как общая десинхронизация.

Тета-ритм в ЭЭГ взрослого бодрствующего человека — слабовыраженная активность, которая индуцируется в коре распределенными гиппокампально-корковыми связями [11; 17]. Синхронизация этого ритма в состоянии бодрствования относится, по В. Климешу, к локальному типу и отражает активную избирательную обработку информации в небольшом количестве гиппокампально-корковых петель обратной связи. Однако в литературе есть свидетельства того,

что в ряде экспериментальных ситуаций, для которых характерен рост эмоционального возбуждения, в ЭЭГ младенцев наблюдается ярко выраженная генерализованная синхронизация тета-активности [29; 31; 42]. Очевидно, что первоначальная классификация В. Климеша нуждалась в уточнении.

Представление о двух типах синхронизации ритмов было модифицировано по мере накопления экспериментальных данных о «поведении» компонентов ЭЭГ при различных функциональных нагрузках [24; 28]. Синхронизация затылочного альфа-ритма при закрытых глазах, согласно новому представлению, отражает состояние пассивной инактивации зрительных нейросетей в условиях отсутствия сенсорного входа в зрительную кору. Этому типу синхронизации противопоставлена активная синхронизация, вызванная работой регуляторных механизмов мозга и возникающая, например, в тета-диапазоне частот у бодрствующего человека в моменты умственного напряжения [17]. Новая классификация отличается от предыдущей тем, что учитывает только функциональное значение синхронизации ритма, но не масштаб ее распространения по коре мозга. Это отличие позволяет однозначно отнести ко второму типу синхронизацию тета-ритма, которая может охватывать значительную область коры мозга младенца в ряде состояний бодрствования.

В альфа-диапазоне также наблюдается активная синхронизация. Спектральная амплитуда сенсомоторного мю-ритма увеличивается над центральными областями коры при обработке зрительной стимуляции, когда не требуется двигательного ответа, и отражает сниженный уровень обработки информации в сенсомоторной коре [7]. Такая синхронизация рассматривается как следствие работы специального регуляторного механизма, который может частично подавлять активность корковых ансамблей, занятых обработкой информации, конкурирующей с той, что находится в фокусе внимания.

Помимо регуляции межмодальной обработки информации, этот механизм может участвовать и в перераспределении корковых ресурсов, обрабатывающих разную информацию внутри одной сенсорной модальности. Так, при сжимании руки в кулак мю-ритм подавляется в зоне коркового представительства руки, но усиливается в зоне представительства ноги. Распределение мю-ритма в этом случае отражает функциональное подавление активности нейронной сети, конкурирующей с обработкой нужной информации. Аналогичный феномен наблюдался для зрительной модальности: была обнаружена парадоксальная регионально специфическая положительная связь между спектральной амплитудой альфа над теменной корой в момент ожидания зрительного стимула и способностью младенцев поддерживать предвосхищающее зрительное внимание [34]. Авторы полагают, что связанное с задачей увеличение спектральной амплитуды альфа-ритма отражает функциональную инактивацию тех нейронных сетей теменной коры, которые опосредуют перемещение внимания к периферии поля зрения. В этом случае синхронизация теменного альфа отражает активное торможение обработки информации,

интерферирующей с обработкой информации об объекте в текущем фокусе зрительного внимания [41].

Одна из функций активной синхронизации в спонтанной ЭЭГ состоит в фильтрации поступающей к мозгу сенсорной информации. Этот механизм регулирует восприятие, усиливая обработку стимулов в одном информационном потоке и ослабляя ее в другом. Иначе говоря, он распределяет ресурсы мозга, осуществляя удержание релевантного канала для обеспечения эффективного приема нужной стимуляции и ответа на нее, что сближает его с функциями внимания.

4. Процессы памяти и альфа-ритмы ЭЭГ

Принципиально важным для установления взаимоотношений между ритмами ЭЭГ и когнитивными процессами оказался факт отсутствия единой функциональной роли для общего альфа-диапазона. В диапазоне альфа-ритма выделены функционально различные ритмические компоненты. Показано, что десинхронизация в низкочастотных поддиапазонах альфа (около 6—10 Гц) наблюдалась в ряде областей коры при выполнении разнообразных заданий, которые объединяло только то, что все они требовали участия внимания [2]. Активность в диапазоне 10—12 Гц десинхронизировалась лишь в определенных отведениях и только при выполнении заданий, требующих семантической обработки информации.

Принимая во внимание функциональную неоднородность альфа-диапазона частот, В. Климеш и его коллеги анализировали отдельные поддиапазоны альфа, ориентируясь на индивидуальные значения доминирующей частоты.

Предположение о связи альфа-ритма ЭЭГ с процессами памяти и семантической обработки информации проверялось экспериментально [3; 15]. От испытуемых требовалось выносить семантическое суждение, т. е. решать, имеется ли смысловое соответствие в паре предъявляемых последовательно двух слов.

Результаты эксперимента указывают на избирательную связь высокочастотного поддиапазона альфа (10—12 Гц) с семантической обработкой информации: десинхронизация «верхнего» альфа возникала только в том интервале времени, когда происходило сопоставление слов в паре. Ответ наблюдался преимущественно в левом полушарии. Этот факт полностью согласуется с данными исследований с использованием методов функциональной нейровизуализации [49].

Во время выполнения задачи на семантическую обработку словесной информации десинхронизация также происходила в низкочастотных альфа-поддиапазонах (6—8 и 8—10 Гц), но она возникала прежде, чем появлялась возможность для принятия решения о смысловом соответствии слов [3; 15]. Такой характер десинхронизации авторы объясняют связью медленных компонентов альфа-ритма с процессами внимания. Те же испытуемые выполняли задания на семантическую и эпизодическую память. По качеству выполнения заданий на каждый вид памяти испытуемые были поделены на две подгруппы. Оказалось,